O Museu ocupa o lugar onde, no século X, a condessa Mumadona Dias mandou erguer um mosteiro. À sua volta foi crescendo o burgo vimaranense. No século XII, o mosteiro deu lugar a uma Colegiada, sob a invocação de Santa Maria e, mais tarde, de Nossa Senhora da Oliveira.
O Museu foi criado em 1928 para albergar o espólio artístico da extinta Colegiada de Nossa Senhora da Oliveira e de outras igrejas e conventos de Guimarães. O Museu estende-se por três espaços que pertenceram à Colegiada: o Claustro, a Casa do Priorado e a Casa do Cabido.
O seu acervo é predominantemente de proveniência local e de arte sacra antiga, possuindo um bom acervo de ourivesaria, têxteis, escultura, pintura e talha. A coleção de ourivesaria está entre as melhores do país, podendo destacar-se o cálice românico de D. Sancho I, a imagem de Santa Maria de Guimarães (séc. XIII), as cruzes processionais, e o magnífico retábulo gótico de prata dourada representando a Natividade, de fins do séc. XIV. Outra peça única e que merece visita especial é o loudel que D. João I envergou na batalha de Aljubarrota, em 1385.